Nintendo 64 (N64) 于 1996 年发售，标志着任天堂跃入 3D 游戏。它以 64 位架构得名，相对 16 位 SNES 是一次巨大跨越，带来完整渲染的 3D 场景和模拟操作。任天堂与 Silicon Graphics 合作开发定制芯片组，性能强劲，开发却有些难做。不同于对手索尼的 PlayStation 和世嘉的 Saturn，任天堂选择继续使用 卡带 而非 CD-ROM，图的是读盘更快、更耐用，却限制了容量，也抬高了第三方开发者的成本。
N64 的游戏库比任天堂前几代更小，却挤满了标志性、有影响力的作品。Super Mario 64 重新定义了 3D 平台跳跃，至今仍被视为最重要的电子游戏之一。The Legend of Zelda: Ocarina of Time 把电影化叙事和沉浸式开放世界设计带上主机，GoldenEye 007 则用多人模式改写了家用机上的第一人称射击。其他亮点还有 Mario Kart 64、Banjo-Kazooie、Wave Race 64、Star Fox 64 和 Super Smash Bros.
全球销量超过 3200 万台，N64 的商业成绩不如前几代，但其创新对后来的游戏影响巨大。模拟摇杆、震动和 3D 玩法机制成了行业标准。第三方支持有限、坚持卡带，常被说成战略失误；人们记得的 Nintendo 64，仍是一台大胆、爱实验、并交出一批最受喜爱、最具突破性作品的主机。
Nintendo 64 技术规格
| 部件 | 规格 |
|---|---|
| CPU | 64-bit NEC VR4300 @ 93.75 MHz（MIPS RISC 架构） |
| 图形 | SGI Reality Coprocessor（62.5 MHz），支持纹理映射、Z-buffering 等 |
| 分辨率 | 标准 320x240，配合 Expansion Pak 最高 640x480 |
| 音频 | 16-bit 立体声（经软件） |
| 介质 | ROM 卡带（最高 64MB） |
| 内存 | 4MB RDRAM（配合 Expansion Pak 可扩至 8MB） |
| 手柄 | 三叉手柄，带模拟摇杆，可选 Rumble Pak |
| 发售日期 | 1996（日本与北美），1997（欧洲与澳大利亚） |